detinfДЕТСКИЕ ИНФЕКЦИИCHILDREN INFECTIONS2072-81072618-8139Association of Pediatricians and Infection Disease doctors10.22627/2072-8107-2025-24-1-18-25detinf-1027Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESЭтиологическая структура и антибиотикорезистентность микрофлоры верхних дыхательных путей у детей, обратившихся за амбулаторной помощьюEtiology and antibiotic resistance of the microflora of the upper respiratory tract in children who sought outpatient carehttps://orcid.org/0000-0003-2275-9475ЛюбимоваА. В.LiubimovaA. V.

Любимова Анна Викторовна, д.м.н., профессор кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии

Санкт-Петербург

St. Petersburg

Anna.Liubimova@szgmu.ruhttps://orcid.org/0009-0008-2456-5096АфанасьевМ. К.AfanasevM. K.

Афанасьев Максим Константинович, аспирант кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии, Северо-западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова

Санкт-Петербург

St. Petersburg

https://orcid.org/0009-0001-6813-9848ИвановаТ. Г.IvanovaT. G.

Иванова Тамара Георгиевна, к.м.н., доцент кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии

Санкт-Петербург

St. Petersburg

Tamara.Ivanova@szgmu.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2803-6040ВасильевК. Д.VasilevK. D.

Васильев Константин Дмитриевич, к.м.н., доцент кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии

Санкт-Петербург

St. Petersburg

Konstantin.Vasilev@szgmu.ruБеловаЛ. В.BelovaL. V.

Белова Людмила Васильевна, д.м.н., профессор кафедры профилактической медицины и охраны здоровья

Санкт-Петербург

St. Petersburg

Lyudmila.Belova@szgmu.ruФГБОУ ВО Северо-западный государственный медицинский университет им. И.И. МечниковаРоссияMechnikov Northwestern State Medical UniversityRussian FederationФГБОУ ВО Северо-западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова; СПб ГБУЗ Городская поликлиника №63РоссияMechnikov Northwestern State Medical University; St. Petersburg State Medical Establishment «City polyclinic №63»Russian Federation2025200320252411825Copyright © Любимова А.В., Афанасьев М.К., Иванова Т.Г., Васильев К.Д., Белова Л.В., 20252025Любимова А.В., Афанасьев М.К., Иванова Т.Г., Васильев К.Д., Белова Л.В.Liubimova A.V., Afanasev M.K., Ivanova T.G., Vasilev K.D., Belova L.V.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://detinf.elpub.ru/jour/article/view/1027Цель

Цель: выявить основные микроорганизмы, колонизирующие слизистую оболочку полости носа и ротоглотки у детей разных возрастных групп, и антибиотикочувствительность выявленных микроорганизмов.

Материалы и методы

Материалы и методы: обследованы 311 детей в возрасте от 0 до 17 лет, которые обращались за амбулаторной помощью в СПб ГБУЗ «Городская поликлиника №63» за период с марта по декабрь 2023 года. Исследовано 511 образцов: 241 со слизистой оболочки носа и 270 со слизистой оболочки ротоглотки. Определена чувствительность микроорганизмов к антибиотикам. Рассчитана частота колонизации у детей, обратившиеся за амбулаторной помощью по поводу инфекций верхних дыхательных путей (ВДП) (n = 186) и по другим причинам (n = 103).

Результаты

Результаты. Клинически значимые микроорганизмы были выделены от 176 (61,3% ± 2,87) детей: S. Аureus 30,0 ± 2,7, S. pyogenes 19,9 ± 2,3, M. cataralis 11,1 ± 1,9, S. pneumoniae 8,4 ± 1,6, H. influenzae 5,6 ± 1,3, другие микроорганизмы — 3,8 ± 1,1. Одновременно несколькими микроорганизмами был колонизирован 41 (14,3%) ребенок. Не выявлено различий в частоте колонизации детей с острой инфекцией ВДП и без. Группой риска колонизации S. aureus являются мальчики RR = 1,47 (95% ДИ: 1,02—2,12) p = 0,02. Группой риска для колонизации M. cataralis и S. pneumoniae являются дети от 0 до 9 лет: RR = 9,45 (95% ДИ: 2,29—38,93); p (Fisher) = 0,00002 и RR = 4,9 (95% ДИ: 1,49—16,06); p (Fisher) = 0,0018 соответственно. 59,8% штаммов S. aureus были резистентны к бензилппенициллину, 14% — к рокситромицину и клиндамицину, 13% — к азитромицину и эритромицину, 18,7% штаммов H. influenzae — к ампициллину и амоксициллину, 87,5% штаммов S. Pneumoniae обладали промежуточной устойчивостью к цефаклору, 90,8% штаммов S. aureus — к кларитромицину. К левофлоксацину имели промежуточную устойчивость 99% штаммов S. aureus, 98,4% — S. pyogenes и 97,4% — S. pneumoniae.

The aim of the study was to identify the main microorganisms colonizing the mucous membrane of the nasal cavity and pharynx in children of different age groups, and their antibiotic sensitivity.

Materials and methods

Materials and methods: 311 children aged 0 to 17 years who applied for outpatient care of St. Petersburg State Medical Establishment «City Polyclinic No. 63» for the period from March to December 2023 were examined. 511 samples were examined — 241 from the nasal mucosa and 270 from the pharyngeal mucosa. Antibiotic sensitivity has been determined. The frequency of colonization in children who sought outpatient care for upper respiratory tract infections (n = 186) and for other reasons (n = 103) was calculated.

Results

Results. Clinically significant microorganisms were isolated from 176 (61.3% ± 2.87) children: S. aureus 30.0 ± 2.7, S. pyogenes 19.9 ± 2.3, M. cataralis 11.1 ± 1.9, S. pneumoniae 8.4 ± 1.6, H. influenzae 5.6 ± 1.3, others 3.8 ± 1.1. 41 (14.3%). The risk group for colonization of S. aureus are boys RR = 1.47 (95% CI: 1.02—2.12) p = 0.02. The risk group for colonization of M. cataralis and S. pneumoniae are children from 0 to 9 years old: RR = 9.45 (95% CI: 2.29—38.93); p (Fisher) = 0.00002 and RR = 4.9 (95% CI: 1.49—16.06); p (Fisher) = 0.0018, respectively. 59.8% of S. aureus strains were resistant to benzylppenicillin, 14% to roxithromycin and clindamycin, 13% to azithromycin and erythromycin, 18.7% of H. influenzae strains to ampicillin and amoxicillin, 87.5% of S. pneumoniae strains had intermediate resistance to cefaclor, 90.8% of S. aureus strains to clarithromycin. 99% of S. aureus strains, 98.4% of S. pyogenes and 97.4% of S. pneumoniae had intermediate resistance to levofloxacin.

верхние дыхательные путидетиантибиотикорезистентностьфакторы рискаrisk factorupper respiratory tractchildrenantibiotic resistanceReferencesРачина С.А., Козлов Р.С., Таточенко В.К., Дудникова Э.В. и др. Практика лечения острых респираторных инфекций у детей в амбулаторно-поликлинических учреждениях РФ: результаты многоцентрового фармакоэпидемиологического исследования. Клиническая фармакология и терапия. 2016; 25(2): 20—27.Rachina S.A., Kozlov R.S., Tatochenko V.K., Dudnikova E.V. et al. The practice of treating acute respiratory infections in children in outpatient clinics of the Russian Federation: results of a multicenter pharmacoepidemiological study. Klinicheskaya farmakologiya i terapiya=Clinical Рharmacology and Тherapy. 2016; 25(2):20—27. (In Russ.)Фоминых С.Г. Рейтинг врачебных заблуждений при назначении антимикробных средств: ретроспективный анализ экспертной работы врача клинического фармаколога. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2017; 19(1): 73—79.Fominykh S.G. Rating of medical misconceptions when prescribing antimicrobial agents: a retrospective analysis of the expert work of a clinical pharmacologist. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya himioterapiya=Clinical Мicrobiology and Аntimicrobial Сhemotherapy. 2017; 19(1): 73—79. (In Russ.)Сафроненко Л.А., Лукашевич М.Г., Бутко И.Л. Динамика уровня профессиональной компетентности участковых педиатров в вопросах антибактериальной терапии. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2017; 19(1): 63—66.Safronenko L.A., Lukashevich M.G., Butko I.L. Dynamics of the level of professional competence of local pediatricians in matters of antibacterial therapy. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya himioterapiya=Clinical Мicrobiology and Аntimicrobial Сhemotherapy. 2017; 19(1):63—66. (In Russ.)Tsirigotaki M, Galanakis E. Impact of vaccines on Staphylococcus aureus colonization: A systematic review and meta-analysis. Vaccine. 2023 Oct 20; 41(44):6478—6487. doi: 10.1016/j.vaccine.2023.09.034.Tsirigotaki M, Galanakis E. Impact of vaccines on Staphylococcus aureus colonization: A systematic review and meta-analysis. Vaccine. 2023 Oct 20; 41(44):6478—6487. doi: 10.1016/j.vaccine.2023.09.034.Hung TY, Phuong LK, Grobler A, Tong SYC, Freeth P, Pelenda A, Gibney KB, Steer AC. Antibiotics to eradicate Streptococcus pyogenes pharyngeal carriage in asymptomatic children and adults: A systematic review. J Infect. 2024 Mar; 88(3):106104. doi: 10.1016/j.jinf.2024.01.003.Hung TY, Phuong LK, Grobler A, Tong SYC, Freeth P, Pelenda A, Gibney KB, Steer AC. Antibiotics to eradicate Streptococcus pyogenes pharyngeal carriage in asymptomatic children and adults: A systematic review. J Infect. 2024 Mar; 88(3):106104. doi: 10.1016/j.jinf.2024.01.003.Perez AC, Murphy TF. A Moraxella catarrhalis vaccine to protect against otitis media and exacerbations of COPD: An update on current progress and challenges. Hum Vaccin Immunother. 2017 Oct 3; 13(10):2322— 2331. doi: 10.1080/21645515.2017.1356951.Perez AC, Murphy TF. A Moraxella catarrhalis vaccine to protect against otitis media and exacerbations of COPD: An update on current progress and challenges. Hum Vaccin Immunother. 2017 Oct 3; 13(10):2322— 2331. doi: 10.1080/21645515.2017.1356951.Шмыленко В.А., Бондаренко А.П., Троценко О.Е., Туркутюков В.Б. Частота обнаружения бактерий Moraxella cataralis у детей с рекуррентным течением респираторных заболеваний г. Хабаровска в 2016—2017 годах. Бюллетень физиологии и патологии дыхания. 2018; 68:52—56. https://doi.org/10.12737/article_5b18b82fc43524.59761242Shmylenko V.A., Bondarenko A.P., Trotsenko O.E., Turkutyukov V.B. Frequency of detection of moraxella cataralis bacterial in children with recurrent respiratory diseases in Khabarovsk city in 2016—2017. Byulleten' fiziologii i patologii dyhaniya=Bulletin of Physiology and Вreathing Рathologies. 2018; 68:52—56. (In Russ.) https://doi.org/10.12737/article_5b18b82fc43524.59761242Лазарева М.А., Куличенко Т. В., Алябьева Н. М., Пономаренко О. А., Лазарева А. В., Катосова Л. К., Маянский Н. А. Носоглоточное носительство Streptococcus pneumoniae у воспитанников детских домов, дошкольных учреждений и неорганизованных детей младше 5 лет. Вопросы современной педиатрии. 2015; 14(2):246—255. https://doi.org/10.15690/vsp.v14i2.1293Lazareva M.A., Kulichenko T.V., Alyabyeva N.M., Ponomarenko O.A., Lazareva A.V., Katosova L.K., Mayansky N.A. Nasopharyngeal carriage of Streptococcus pneumoniae in children's children homes, preschool institutions and unorganized children under 5 years of age. Issues of modern pediatrics=Voprosy Sovremennoy Рediatrii. 2015; 14(2):246—255. (In Russ.) https://doi.org/10.15690/vsp.v14i2.1293Дроздова М. В., Ларионова С. Н., Тырнова Е. В. Оценка роли микробиоты носоглотки в формировании хронического лимфопролиферативного синдрома ЛОР-органов у детей младшего возраста. Российская оториноларингология. 2022; 21(5):19—26. https://doi.org/10.18692/1810-4800-2022-5-19-2Drozdova M.V., Larionova S.N., Tyrnova E.V. Evaluation of nasopharyngeal microbiota role in development of chronic lymphoproliferative syndrome of ENT organs in young children. Rossiiskaya otorinolaringologiya=Russian Otorhinolaryngology. 2022; 21(5):19—26. (In Russ.) https://doi.org/10.18692/1810-4800-2022-5-19-2Yang L, Dharmaratne P, Zhu C, Sapugahawatte DN, Rahman N, Barua N, Li C, Kwok KO, Luo M, Liyanapathirana V, Ip M. Global epidemiology of asymptomatic colonisation of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in the upper respiratory tract of young children: a systematic review and meta-analysis. Arch Dis Child. 2024 Mar 19; 109(4):267—274. doi: 10.1136/archdischild-2023-326124.Yang L, Dharmaratne P, Zhu C, Sapugahawatte DN, Rahman N, Barua N, Li C, Kwok KO, Luo M, Liyanapathirana V, Ip M. Global epidemiology of asymptomatic colonisation of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in the upper respiratory tract of young children: a systematic review and metaanalysis. Arch Dis Child. 2024 Mar 19; 109(4):267—274. doi: 10.1136/archdischild-2023-326124.Исаева Г.Ш., Баязитова Л.Т., Зарипова А.З., Тюпкина О.Ф., Чазова Т.А., Хусаинова Р.М., Тюрин Ю.А., Зиатдинов В.Б. Региональные особенности серотипового состава Streptococcus pneumoniae, выделенных от детей-бактерионосителей дошкольного возраста в Республике Татарстан. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2023; 22(3):26—35. https://doi.org/10.31631/2073-3046-2023-22-3-26-35Isaeva G.Sh., Bayazitova L.T., Zaripova A.Z., Tyupkina O.F., Chazova T.A., Khusainova R.M., Tyurin Yu.A., Ziatdinov V.B. Regional features of the serotype composition of Streptococcus pneumoniae isolated from preschoolchildren carrying bacteria in the Republic of Tatarstan. Epidemiology and Vaccinal Prevention=Epidemiologiya i Vaktsinoprofilaktika. 2023; 22(3): 26—35. (In Russ.) https://doi.org/10.31631/2073-3046-2023-22-3-26-35Гирина А.А., Петровский Ф.И., Петровская Ю.А., Заплатников А.Л. Частота носительства S. pneumoniae у организованных детей г. Ханты-Мансийска. РМЖ. Мать и дитя. 2023; 6(2):164—168. DOI: 10.32364/2618-8430-2023-6-2-164-168Girina A.A., Petrovsky F.I., Petrovskaya Yu.A., Zaplatnikov A.L. Frequency of carriage of S. pneumoniae in organized children of Khanty-Mansiysk. RMJ. Mother and Сhild=RMZH. Mat' i ditya. 2023; 6(2):164—168. (In Russ.) https://doi.org/10.32364/2618-8430-2023-6-2-164-168Жаркова Л.П., Кречикова О.И., Чагарян А.Н., Козлов Р.С. Носительство Streptococcus pneumoniae среди организованных детей города Смоленска. Клиническая микробиология и антимикробная терапия. 2020; 22(2):149—155.Zharkova L.P., Krechikova O.I., Chagaryan A.N., Kozlov R.S. Carriage of Streptococcus pneumoniae among organized children of the city of Smolensk. Clinical microbiology and antimicrobial therapy=Klinicheskaya Мikrobiologiya i Аntimikrobnaya Тerapiya. 2020; 22(2):149—155. (In Russ.)Федько Н.А., Воронкина Е.Н., Рубачева О.Е., Джанибекова А.С. Проблема антибиотикорезистентности возбудителей в условиях детского медицинского учреждения. Российский педиатрический журнал. 2022; 3(1):319.Fed'ko N.A., Voronkina E.N., Rubacheva O.E., Dzhanibekova A.S. The issue of pathogens antibiotic resistance in conditions of children's medical facility. Rossijskij pediatricheskij zhurnal=Russian Pediatric Journal. 2022; 3(1):319. (In Russ.)Калиногорская О.С., Беланов С.С., Волкова М.О., Гостев В.В., Сидоренко С.В. Антибиотикорезистентность и серотиповой состав Streptococcus pneumoniae, выделенных у детей в Санкт-Петербурге в 2010— 2013 гг. Антибиотики и химиотерапия. 2015; 60(1—2): 10—18.Kalinogorskaya O.S., Belanov S.S., Volkova M.O., Gostev V.V., Sidorenko S.V. Antibiotic resistance and serotype composition of Streptococcus pneumoniae isolated from children in St. Petersburg in 2010—2013. Antibiotiki i himioterapiya=Antibiotics and Сhemotherapy. 2015; 60(1—2):10—18. (In Russ.)Маянский Н.А., Алябьева Н.М., Лазарева М.А., Иваненко А.М., Пономаренко О.А., Лазарева А.В., Катосова Л.К., Куличенко Т.В. Чувствительность к антибиотикам, клональное и серотиповое разнообразие пневмококков у детей с острым средним отитом в г. Москве. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2016; 18(2): 84—92.Mayansky N.A., Alyab'eva N.M., Lazareva M.A., Ivanenko A.M., Ponomarenko O.A., Lazareva A.V., Katosova L.K., Kulichenko T.V. Sensitivity to antibiotics, clonal and serotype diversity of pneumococci in children with acute otitis media in Moscow. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya himioterapiya=Clinical Мicrobiology and Аntimicrobial Сhemotherapy. 2016; 18(2):84—92. (In Russ.)Tomic V., Dowzicky M.J. Regional and global antimicrobial susceptibility among isolates of Streptococcus pneumoniae and Haemophilus influenzae collected as part of the Tigecycline Evaluation and Surveillance Trial (T.E.S.T.) from 2009 to 2012 and comparison with previous years of T.E.S.T. (2004—2008). Annals of Clinical Microbiology and Antimicrobials. 2014; 13:52. https://doi.org/10.1186/s12941-014-0052-2Tomic V., Dowzicky M.J. Regional and global antimicrobial susceptibility among isolates of Streptococcus pneumoniae and Haemophilus influenzae collected as part of the Tigecycline Evaluation and Surveillance Trial (T.E.S.T.) from 2009 to 2012 and comparison with previous years of T.E.S.T. (2004—2008). Annals of Clinical Microbiology and Antimicrobials. 2014; 13:52. https://doi.org/10.1186/s12941-014-0052-2Richter S.S. Musher D.M. The ongoing genetic adaptation of Streptococcus pneumoniae. The Journal of Clinical Microbiology. 2017; 55(3):681— 685. https://doi.org/10.1128/JCM.02283-16Richter S.S. Musher D.M. The ongoing genetic adaptation of Streptococcus pneumoniae. The Journal of Clinical Microbiology. 2017; 55(3):681— 685. https://doi.org/10.1128/JCM.02283-16Songa J.H. Dagan R., Klugman K.P., Fritzell B. The relationship between pneumococcal serotypes and antibiotic resistance. Vaccine. 2012; 30(17):2728—2737. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2012.01.091Songa J.H. Dagan R., Klugman K.P., Fritzell B. The relationship between pneumococcal serotypes and antibiotic resistance. Vaccine. 2012; 30(17): 2728—2737. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2012.01.091Protasova I.N., Wan T.W., Bakhareva N.V., Hung W.C. et al. Molecular characterization of Streptococcus pneumoniae, particularly serotype19A/ ST320, that emerged in Krasnoyarsk, Russia. Microbiol Immunol. 2017; 61(9):359—370. https://doi.org/10.1111/1348-0421.12503Protasova I.N., Wan T.W., Bakhareva N.V., Hung W.C. et al. Molecular characterization of Streptococcus pneumoniae, particularly serotype19A/ ST320, that emerged in Krasnoyarsk, Russia. Microbiol Immunol. 2017; 61(9):359—370. https://doi.org/10.1111/1348-0421.12503

The authors declare that there are no conflicts of interest present.