Эволюция гемофильной инфекции в вакцинальный период: обзор литературы

Массовая иммунизация H. influenzae типа b (Hib)-вакцинами привела к резкому снижению заболеваемости инвазивными и неивазивными формами гемофильной инфекции. H. influenzae вызывает разнообразный спектр заболеваний от обычно бессимптомного носительства до отита, синусита, эпиглоттита, пневмонии, эндоперикардита, воспаления подкожной клетчатки, артрита и является одним из четырех главных возбудителей бактериального менингита. Материалы и методы. Проведен обзор отечественных и зарубежных публикаций за последние 20 лет в поисковых системах PubMed, Google Scholar, Cochrane Library и Elibrary с целью выявления значимости гемофильной инфекции в вакцинальный период на основе анализа о ее распространении, клинических формах, а также антибиотикорезистентности возбудителя. Результаты. После начала массовой иммунизации от данной инфекции, H. influenzae типа b больше не является доминирующим серотипом, вызывающим инвазивные формы инфекций в большинстве стран. Повсеместно в мире лидирующие позиции занимают случаи инфекции, вызванные нетипируемыми серотипами H. influenzae, среди капсульных форм преобладают H. influenzae типа a, f и b (Hia, Hif, Hib). Незащищенные аминопенициллины, цефалоспорины II поколения и сульфаниламиды являются ведущими классами антибактериальных препаратов, к которым выработалась резистентность у штаммов H. influenzae. Разнообразие клинических форм по-прежнему актуально для гемофильной инфекции. Бактериемия, менингит и пневмония являются основными клиническими проявлениями инвазивной гемофильной инфекции, вызываемой типируемыми и нетипируемыми серотипами возбудителя.

1. LaCross N.C., Marrs C.F. and Gilsdorf J.R. Population structure in nontypeable haemophilus influenzae. Infection, Genetics and Evolution. 2013; 14: 125— 136. doi:10.1016/j.meegid.2012.11.023

2. Гайворонская А.Г. Гемофильная инфекция у детей. Педиатрическая фармакология. 2007; 4(6):22—27.

3. Tsang R.S.W., Ulanova M. The changing epidemiology of invasive haemophilus influenzae disease: Emergence and global presence of serotype a strains that may require a new vaccine for control. Vaccine. 2017; 35(33):4270— 4275. doi:10.1016/j.vaccine.2017.06.001

4. Зенкова Т.В., Копытова О.А., Ткачук С.П., Бельтикова А.А., & Кожевникова Л.А. Особенности клинического течения менингитов у детей в возрасте от 0 до 3 лет. Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2021; 66(4), 211—211.

5. World Health Organization. Meningitis 2023. Available at: https://www.who.int/ru/news-room/fact-sheets/detail/meningitis

6. Королёва М.А., Грицай М.И., Королева И.С., Акимкин В.Г., Мельникова А.А. Гнойные бактериальные менингиты в Российской Федерации: Эпидемиология и вакцинопрофилактика. Здоровье населения и среда обитания. 2022; 30(12):73—80. doi.org/10.35627/2219-5238/2022-30-12-73-80

7. Nørskov-Lauritsen N. Classification, identification, and clinical significance of haemophilus and aggregatibacter species with host specificity for humans. Clinical Microbiology Reviews. 2014. 27(2):214—240. doi:10.1128/cmr.00103-13

8. Ситкина Е.Л., Антонова Т.В., Иванова Р.А., Лиознов Д.А. Клинико-лабораторная характеристика гемофильной инфекции типа b с поражением центральной нервной системы у детей младшего возраста. Ученые записки СПбГМУ им. И.П. Павлова. 2022; 29(3):118—124. DOI:10.24884/1607-4181-2022-29-3-118-124

9. Харченко Г.А., Кимирилова О.Г. Гемофильная инфекция у детей при спорадической заболеваемости: клинические случаи с разным (благоприятным или летальным) исходом. Вопросы современной педиатрии. 2017; 16(3):241—245. doi:10.15690/vsp.v16i3.1735

10. Салимова Е.Л., Конон А.Д., Трухин В.П., Красильников И.В. Мировые тенденции в изоляции, идентификации и характеристике Haemophilus influenzae тип b—возбудителя гемофильной инфекции. Вестник Воронежского государственного университета. Серия: Химия. Биология. Фармация. 2019; 1:87—95.

11. Абрамцева М.В., Тарасов А.П., Немировская Т.И., Ковтун В.П., Волков В.А., Мовсесянц А.А. Гемофильная инфекция типа b. заболеваемость и вакцинопрофилактика. БИОпрепараты. Профилактика, диагностика, лечение. 2017; 17(2):78—86.

12. Баранов А.А., Намазова-Баранова Л.С., Брико Н.И., Горелов А.В., Лобзин Ю.В., Ковтун О.П., Козлов Р.С., [и др.] Вакцинопрофилактика гемофильной инфекции типа b: Клинические рекомендации. Педиатръ. 2020; 1:15—21.

13. Meyler K., Meehan M., Bennett D., Mulhall R., Harrison O., Gavin P., Drew R.J., Cunney R. Spontaneous capsule loss in Haemophilus influenzae serotype b associated with Hib conjugate vaccine failure and invasive disease. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2019; 25(3):390—391.

14. McElligott M., Meyler K., Bennett D., Mulhall R., Drew R. J., Cunney R. Epidemiology of Haemophilus influenzae in the Republic of Ireland, 2010— 2018. European Journal of Clinical Microbiology & Infectious Diseases. 2020; 39(12):2335—2344. doi.org/10.1007/s10096-020-03971-z

15. Tønnessen R., García I., Debech N., Lindstrøm J.C., Wester A.L., Skaare D. Molecular epidemiology and antibiotic resistance profiles of invasive haemophilus influenzae from Norway 2017—2021. Frontiers in Microbiology. 2022; 13. doi.org/10.3389/fmicb.2022.973257

16. McNeil J.C., Sommer L.M., Dunn J.J., Hulten K.G., Kaplan S.L., Vallejo J.G. Molecular epidemiology of contemporary invasive haemophilus influenzae isolates in Texas children. Pediatric Infectious Disease Journal. 2021; 40(9): 852—855. doi.org/10.1097/inf.0000000000003188

17. Zulz T., Huang G., Rudolph K., DeByle C., Tsang R., Desai S., Massey S., Bruce M.G. Epidemiology of invasive haemophilus influenzae serotype a disease in the North American arctic, 2006—2017. International Journal of Circumpolar Health. 2022; 81(1). doi.org/10.1080/22423982.2022.2150382

18. Efron A., Nápoli D., Neyro S., Juárez M. del Moscoloni M., Eluchans N.S., Regueira M., Lavayén S., Faccone D., Santos M. Laboratory surveillance of invasive haemophilus influenzae disease in Argentina, 2011—2019. Revista Argentina de Microbiología. 2023; 55(2):133—142. doi.org/10.1016/j.ram.2022.08.002

19. Bajanca-Lavado M.P., Cavaco L., Fernandes M., Touret T., Candeias C., Simões A.S., Sá-Leão R. Haemophilus influenzae carriage among healthy children in Portugal, 2015—2019. Microorganisms. 2022; 10(10):1964. doi.org/10.3390/microorganisms10101964

20. Hachisu Y., Tamura K., Murakami K., Fujita J., Watanabe H., Tanabe Y., Kuronuma K., Kubota T., Oshima K., Maruyama T., Kasahara K., Nishi J., Abe S., Nakamura M., Kubota M., Hirai S., Ishioka T., Ikenoue C., Fukusumi M., Kanatani J. Invasive haemophilus influenzae disease among adults in Japan during 2014—2018. Infection. 2022; 51(2):355—364. doi.org/10.1007/s15010-022-01885-w

21. Van Eldere J., Slack M.P., Ladhani S., Cripps A.W. Non-typeable Haemophilus influenzae, an under-recognised pathogen. The Lancet Infectious Diseases. 2014; 14(12):1281—1292. doi.org/10.1016/s1473-3099(14)70734-0

22. Adam H.J., Richardson S.E., Jamieson F.B., Rawte P., Low D.E., Fisman D.N. Changing epidemiology of invasive haemophilus influenzae in Ontario, Canada: Evidence for herd effects and strain replacement due to Hib Vaccination. Vaccine. 2010; 28(24):4073—4078. doi.org/10.1016/j.vaccine.2010.03.075

23. Park J.J., Narayanan S., Tiefenbach J., Lukšić I., Ale B.M., Adeloye D., Rudan I. Estimating the global and regional burden of meningitis in children caused by haemophilus influenzae type B: A systematic review and metaanalysis. Journal of Global Health. 2022; 12. doi.org/10.7189/jogh.12.04014

24. Dabernat H., Delmas C., Seguy M., Pelissier R., Faucon G., Bennamani S., Pasquier C. Diversity of β-lactam resistance-conferring amino acid substitutions in penicillin-binding protein 3 of haemophilus influenzae. Antimicrobial Agents and Chemotherapy. 2002; 46(7):2208—2218. doi.org/10.1128/aac.46.7.2208-2218.2002

25. Puig C., Tirado-Vélez J.M., Calatayud L., Tubau F., Garmendia J., Ardanuy C., Marti S., de la Campa A.G., Liñares J. Molecular characterization of fluoroquinolone resistance in nontypeable haemophilus influenzae clinical isolates. Antimicrobial Agents and Chemotherapy. 2015; 59(1):461—466. doi.org/10.1128/aac.04005-14

26. Hirakata Y., Ohmori K., Mikuriya M., Saika T., Matsuzaki K., Hasegawa M., Hatta M., Yamamoto N., Kunishima H., Yano H., Kitagawa M., Arai K., Kawakami K., Kobayashi I., Jones R.N., Kohno S., Yamaguchi K., Kaku M. Antimicrobial activities of Piperacillin-tazobactam against haemophilus influenzae isolates, including β-lactamase-negative ampicillin-resistant and β-lactamase-positive amoxicillin-clavulanate-resistant isolates, and mutations in their quinolone resistance-determining regions. Antimicrobial Agents and Chemotherapy. 2009; 53(10):4225—4230. doi.org/10.1128/aac.00192-09

27. Zhou M., Fu P., Fang C., Shang S., Hua C., Jing C., Xu H., Chen Y., Deng J., Zhang H., Zhang T., Wang S., Lin A., Huang W., Cao Q., Wang C., Yu H., Cao S., Deng H., Hao J. Antimicrobial resistance of haemophilus influenzae isolates from pediatric hospitals in Mainland China: Report from the ISPED program, 2017—2019. Indian Journal of Medical Microbiology. 2021; 39(4:434—438. doi.org/10.1016/j.ijmmb.2021.09.001

28. Kiedrowska M., Foryś W.J., Gołębiewska A., Waśko I., Ronkiewicz P., Kuch A., Wróbel-Pawelczyk I., Wroczyński M., Hryniewicz W., Skoczyńska A. Antimicrobial resistance among haemophilus influenzae isolates responsible for lower respiratory tract infections in Poland, 2005—2019. European Journal of Clinical Microbiology & Infectious Diseases. 2022; 41(6): 961—969. doi.org/10.1007/s10096-022-04457-w

29. Whittaker R., Economopoulou A., Dias J.G., Bancroft E., Ramliden M., Celentano L.P. Epidemiology of invasivehaemophilus influenzaedisease, Europe, 2007—2014. Emerging Infectious Diseases. 2017; 23(3):396— 404. doi.org/10.3201/eid2303.161552

30. Hu Y.-L., Lee P.-I., Hsueh P.-R., Lu C.-Y., Chang L.-Y., Huang L.-M., Chang T.-H., Chen J.-M. Predominant role of haemophilus influenzae in the association of conjunctivitis, acute otitis media and acute bacterial paranasal sinusitis in children. Scientific Reports. 2021; 11(1). doi.org/10.1038/s41598-020-79680-6

31. Butler D.F., Myers A.L. Changing epidemiology of haemophilus influenzae in children. Infectious Disease Clinics of North America. 2018; 32(1):119— 128. doi.org/10.1016/j.idc.2017.10.005

32. Kwok M., Sheikh W., Lima F.V., Russell R. A rare case of haemophilus influenzae serotype f endocarditis complicated by concurrent cardiogenic and septic shock: A case of challenging management. Journal of Cardiovascular Development and Disease. 2022; 9(11):384. doi.org/10.3390/jcdd9110384

33. Россина А.Л., С.Б. Чуелов, А.А. Корсунский, О.А. Кащенко, М.В. Попова, О.Ю. Брунова, Т.С. Трифонова, Е.С. Тарасова, М.К. Астамиров, С.А. Башарин, А.В. Ступина, И.В. Гируцкая, О.В. Шамшева. Сепсис, вызванный Haemophilus influenza. Детские инфекции. 2018; 17(2):58— 65. doi.org/10.22627/2072-8107-2018-17-2-58-65

34. Вильниц А.А., Скрипченко Н.В., Вожик А.А., Кузьмин О.В., Иоффе М.Я., Конев А.И., Марченко Н.В., Каленчук А.А. Церебральный инсульт у ребенка с инвазивной формой гемофильной инфекции. Педиатрия. Журнал им. Г. Н. Сперанского. 2019; 98 (1):254—258.

35. Cevik M., Moncayo-Nieto O.L., Evans M.J. Non-typeable Haemophilus influenzae-associated early pregnancy loss: An emerging neonatal and maternal pathogen. Infection. 2019; 48(2):285—288. doi:10.1007/s15010-019-01359-6

36. Xiao J., Su L., Huang S., Liu L., Ali K., Chen Z. Epidemic trends and biofilm formation mechanisms of haemophilus influenzae: Insights into clinical implications and prevention strategies. Infection and Drug Resistance. 2023; 16:5359—5373. doi.org/10.2147/idr.s424468

37. Wilkinson T.M.A., Schembri S., Brightling C., Bakerly N.D., Lewis K., MacNee W., Rombo L., Hedner J., Allen M., Walker P.P., De Ryck I., Tasciotti A., Casula D., Moris P., Testa M., Arora A.K. Non-typeable Haemophilus influenzae protein vaccine in adults with COPD: A phase 2 clinical trial. Vaccine. 2019; 37(41):6102—6111. doi.org/10.1016/j.vaccine.2019.07.100

38. Andreas S., Testa M., Boyer L., Brusselle G., Janssens W., Kerwin E., Papi A., Pek B., Puente-Maestu L., Saralaya D., Watz H., Wilkinson T.M., Casula D., Di Maro G., Lattanzi M., Moraschini L., Schoonbroodt S., Tasciotti A., Arora A.K. Non-typeable Haemophilus influenzae-Moraxella catarrhalis vaccine for the prevention of exacerbations in chronic obstructive pulmonary disease: A multicentre, randomised, placebo-controlled, observer-blinded, proofof-concept, phase 2B trial. The Lancet Respiratory Medicine. 2022; 10(5):435—446. doi.org/10.1016/s2213-2600(21)00502-6

39. Ferrés I., Iraola G. MLSTar: Automatic multilocus sequence typing of bacterial genomes in R. PeerJ. 2018; 6. doi.org/10.7717/peerj.5098

40. Jolley K.A., Bray J.E., Maiden M.C. Open-access bacterial population genomics: Bigsdb software, the pubmlst.org website and their applications. Wellcome Open Research. 2018; 3:124. doi.org/10.12688/wellcomeopenres.14826.1

41. Pereira R.F., Guarnieri J.P., da Silva C.F., Bernardes B.G., Lancellotti M. Whole-genome analysis of haemophilus influenzae invasive strains isolated from Campinas State University Hospital an epidemiological approach 2012—2019 and ancestor strains. The Brazilian Journal of Infectious Diseases. 2022; 26(1):101667. doi.org/10.1016/j.bjid.2021.101667